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Persona 4 se passa no mesmo universo de Persona 3, em uma cidade rural chamada Inaba. Assassinatos misteriosos vêm ocorrendo sempre que há nevoa após fortes chuvas. Existem rumores sobre um canal de TV que só transmite à meia-noite, o Mayonaka TV, onde se diz que é possível ver seu 'outro eu' olhando para a tela. Após um assassinato recente e sem solução que ocorreu durante a nevoa, os personagens – o protagonista, Chie e Yōsuke – discutem como cada um tentou assistir ao misterioso canal e presenciou a vítima. O protagonista descobre que, à meia-noite, quando o canal está no ar, seu corpo pode se materializar na sua televisão, abrindo uma passagem para outro mundo infestado de sombras. Após essa descoberta, todos decidem explorar. Ao entrar nesse mundo, atordoados e confusos, o protagonista encontra Teddie. O Mayonaka TV e os assassinatos da cidade parecem estar conectados. As vítimas podem ser apenas vítimas do Mayonaka TV. Todos decidem trabalhar juntos para solucionar os misteriosos assassinatos, explorando o mundo oculto do Mayonaka TV. A história começa 14 meses após os eventos finais de Persona 3, em 11 de abril de 2011, evidenciado pela aparição de uma Chihiro mais velha, agora no terceiro ano do ensino médio.

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